Brøndby IF hadde fra begynnelsen flere idrettsgrener i foreningen, men omkring 1970 ble klubben oppdelt etter de enkelte idrettsgrenene. Fotballklubben beholdt navnet, og borgermester Kjeld Rasmussen ble den første formann i klubben. I januar 1973 ble han avløst av Per Bjerregaard, som siden den gang har vært klubbens formann. En ny utskiftning kom i 2008, da Per Bjerregaard trakk seg fra posten som administrerende direktør for å bli formann. Islendingen Herman Haraldsson tok over styringen av klubben, og kom fra en stilling i mediene.
Klubben har utmerket seg både nasjonalt og internasjonalt bl.a. ved å kvalifisere seg til Mesterligaen i 1998/99, som den andre danske klubb, samt at klubben kvalifiserte seg til UEFA-cupens gruppespill, som første danske klubb i 2005/06.
Opp gjennom 1980-årene ble Brøndby IFs rolle i dansk fotball blitt mer og mer suverent med mesterskap fra 1985–1991 med unntak av 1989-sesongen. Brøndbys største rival er i dag FC København. Hver gang de spiller mot hverandre følger hele Danmark med på TV eller på tribunen. Oppgjørene er det største nabooppgjøret i Norden og kalles «slaget om København». Et annet navn som oppgjøret har fått er "The New Firm" som kommer fra det skotske derbyet mellom Glasgow Rangers og Celtic.